很久很久以前：某个村庄来了一个头上长角、力大无穷的男人（大岳丸），被村民们称为“稀人”，但时间长了，村民们便开始畏惧并排斥他，因此这个男人开始屠杀村民，成为了“鬼”。 为了打败他，村子里的一个青年（便收集了大量金黄色的石头（灵石），铸成了楚叶失之刃，将其斩杀，之后，以除妖为目的的楚叶失众诞生了，楚叶失众的头领被称为“无明”，代代相传。
但是传到了斋藤道三当无明的这一代，他与一位女妖深芳野相爱，为了构筑人和妖能够和谐相处的世界，道三放弃了“无明”的头衔，并毁坏了楚叶失之刃。 道三与深芳野生下了两个孩子，一个是义龙，另一个就是二代主角阿秀。 但是由于种种原因，深芳野最后带着年幼的阿秀离开了道三的身边，之后便被大岳丸的意念化身果心居士所杀害，深芳野临终前把楚叶失之刃的碎片托付给主角，让其好好活下去。
1555年，长大成人并以讨鬼为生的主角收到了一封信，让其去一个叫名为十三樱村的村庄的最大的樱花树下碰头，在那里阿秀杀掉了让十三樱村成为樱祸村的马头鬼，并结识了寄信人藤吉郎，组成二人组。 并一起前往美浓投靠已经是美浓大名的道三，二人组（其实是阿秀一个人）替道三完成了几个委托之后受到重用，同时在打败烟烟罗之后结识了楚叶失众的现任首领无明。
1556年，道三的另一个儿子义龙叛变，率兵攻进道三的居城蝮蛇神域，阿秀在营救道三的过程中击败夜刀神，在遇到道三后，道三通过阿秀手中的刀知道了他也是自己的儿子，为此自己留下来拖住妖怪，让阿秀前往尾张投靠信长，自己战死。
1560年，在二人组投靠信长后，阿秀在桶狭间之战杀死东海道第一弓取今川义元，开始得到信长赏识，这段时间里，信长的妹妹阿市嫁到了浅井家。
